Alvin Ailey wraz z grupą młodych czarnoskórych tancerzy modern po raz pierwszy wystąpił w nowojorskim 92nd Street Young Men’s Hebrew Association (92nd Street Y), pod nazwą Alvin Ailey American Dance Theater (AAADT), w marcu 1958 roku. Ailey był dyrektorem, choreografem i głównym tancerzem zespołu. Początkowo zespół składał się tylko z siedmiu tancerzy, choreografa i wielu choreografów gościnnych. Po pierwszym występie, na którym zaprezentowano Blues Suite Aileya, zespół wyruszył w tak zwaną „station wagon tour”; w 1960 roku AAADT został rezydentem 51st Street YWCA’s Clark Center for the Performing Arts. W tym okresie Ailey stworzył choreografię do swojego słynnego dzieła Revelations, tańca postaci wykonywanego do tradycyjnej muzyki. W 1962 roku Ailey zmienił swój czarnoskóry zespół taneczny w grupę wielorasową. W tym samym roku zespół został wybrany na tournée po Dalekim Wschodzie, Azji Południowo-Wschodniej i Australii w ramach „President’s Special International Program for Cultural Presentations” prezydenta Johna F. Kennedy’ego. AAADT był pierwszym „czarnym” zespołem, który pojechał w ramach programu Kennedy’ego. Judith Jamison, gwiazda zespołu przez 15 lat, dołączyła do zespołu w 1965 roku.
Ailey założyła szkołę w 1969 roku, w tym samym roku, w którym zespół przeniósł się do Brooklyn Academy of Music. Rok później zarówno zespół, jak i szkoła przeniosły się na 229 East 59th Street na Manhattanie, do odnowionego budynku kościoła. W kwietniu tego samego roku kryzys finansowy sprawił, że Ailey wydał oświadczenie o możliwości rozwiązania zespołu. Kryzys jednak minął i w 1971 roku AAADT po raz pierwszy wystąpił w New York City Center, gdzie obecnie jest zespołem rezydentem. Masazumi Chaya, który później przez 28 lat pełnił funkcję zastępcy dyrektora artystycznego, po raz pierwszy dołączył do zespołu jako tancerz w 1972 roku.
AADT, Alvin Ailey Repertory Ensemble (później przemianowany na Ailey II) oraz Alvin Ailey American Dance Center (później przemianowany na The Ailey School) przeniosły się w 1980 roku do czterech nowych studiów w budynku na Broadwayu. Trzy lata później zespół obchodził swoje 25-lecie. Alvin Ailey zmarł 1 grudnia 1989 roku; przed śmiercią wybrał Judith Jamison na swoją następczynię na stanowisku dyrektora artystycznego, a cała organizacja Ailey przeniosła się na 211 West 61st Street na Upper West Side Manhattanu. Ailey School i pobliski Fordham College at Lincoln Center (FCLC), Fordham University, od tego czasu połączyły się, oferując studia licencjackie (BFA).
Wiele organizacji artystycznych doświadczyło stresu po śmierci swojego założycielskiego dyrektora artystycznego. Wiele osób przyczyniło się do sukcesu AAADT, ale praca Michaela Kaisera, dyrektora wykonawczego w latach 1990-1993, jest często przywoływana jako model udanego zarządzania sztukami performatywnymi non profit.
Po tournee w Rosji, Francji i na Kubie w latach 90-tych, a także rezydencji w RPA w 1997 roku, Alvin Ailey Dance Foundation ogłosiła w 2001 roku, że powstanie nowy kompleks taneczny. W następnym roku na Manhattanie nastąpiło uroczyste wmurowanie kamienia węgielnego pod budowę. Zespół i szkoła przeniosły się do budynku, nazwanego Joan Weill Center for Dance, w 2004 r.
Po 21 sezonach Jamison osobiście wybrała Roberta Battle’a, który w 2011 r. zastąpił ją na stanowisku dyrektora artystycznego Ailey, a The New York Times stwierdził, że „tchnął w zespół nowe życie”.
Troy Powell został dyrektorem artystycznym Ailey II w 2012 roku, zastępując dyrektor artystyczną Sylvię Waters, która prowadziła młodszą grupę przez pierwsze 38 lat jej istnienia.
Szkoła Ailey jest akredytowanym członkiem instytucjonalnym Narodowego Stowarzyszenia Szkół Tańca (NASD). Szkoła jest uznawana przez Departament Edukacji USA jako instytucja szkolnictwa wyższego i kwalifikuje się do uczestnictwa w programach Title IV. Jest uznawana przez Administrację Weteranów USA jako uprawniona do uczestnictwa w programach świadczeń edukacyjnych dla weteranów. Ailey School jest upoważniona na mocy prawa federalnego do przyjmowania nieimigrujących studentów-cudzoziemców.
Denise Jefferson została wybrana przez Ailey’a do kierowania szkołą, kiedy została założona w 1984 roku i służyła jako jej dyrektor aż do swojej śmierci w 2010 roku.
Obecnymi współdyrektorami Ailey School są Tracy Inman i Melanie Person.
Współdyrektorami Ailey School są Tracy Inman i Melanie Person.