Alvin Ailey e um grupo de jovens dançarinos negros modernos actuaram pela primeira vez na Associação de Jovens Hebraicos Masculinos da Rua 92 de Nova Iorque (92nd Street Y), sob o nome Alvin Ailey American Dance Theater (AAADT), em Março de 1958. Ailey foi o director, coreógrafo, e bailarino principal da companhia. A companhia começou como um conjunto de apenas sete bailarinos, mais o seu coreógrafo, e muitos coreógrafos convidados. Após a sua primeira actuação, que incluiu o Ailey’s Blues Suite, a companhia viajou no que ficou conhecido como “station wagon tours”; em 1960, a AAADT tornou-se uma companhia residente do Clark Center for the Performing Arts da 51st Street YWCA. Durante este período, Ailey coreografou a sua famosa obra Revelações, uma dança de personagens feita à música tradicional. Em 1962, Ailey mudou a sua companhia de dança totalmente negra para um grupo multirracial. Nesse mesmo ano, a companhia foi escolhida para fazer uma digressão pelo Extremo Oriente, Sudeste Asiático e Austrália como parte do “Programa Internacional Especial do Presidente John F. Kennedy para Apresentações Culturais”. AAADT foi a primeira empresa “Negra” a viajar para o programa de Kennedy. Judith Jamison, uma estrela da companhia durante 15 anos, juntou-se à companhia em 1965.
Ailey estabeleceu uma escola em 1969, o mesmo ano em que a companhia se mudou para a Academia de Música de Brooklyn. Tanto a empresa como a escola mudaram-se para a 229 East 59th Street, em Manhattan, um ano mais tarde, para um edifício de igreja renovado. Em Abril desse ano, uma crise financeira levou a Ailey a emitir uma declaração de que a dissolução da empresa poderia ter lugar. A crise diminuiu, no entanto, e em 1971 a AAADT fez a sua primeira actuação no New York City Center, onde é actualmente a empresa residente. Masazumi Chaya, que mais tarde serviu como director artístico associado durante 28 anos, juntou-se à companhia como bailarino em 1972.
AAADT, o Alvin Ailey Repertory Ensemble (mais tarde rebaptizado Ailey II), e o Alvin Ailey American Dance Center (mais tarde rebaptizado The Ailey School) mudou-se em 1980 para quatro novos estúdios num edifício na Broadway. A companhia celebrou o seu 25º aniversário três anos mais tarde. Alvin Ailey morreu a 1 de Dezembro de 1989; antes da sua morte escolheu Judith Jamison para o suceder como director artístico, e toda a organização Ailey mudou-se para a 211 West 61st Street, no Upper West Side of Manhattan. A Escola de Ailey e o vizinho Colégio Fordham no Lincoln Center (FCLC), Universidade de Fordham, têm desde então afiliado para oferecer um programa de licenciatura em Belas Artes (BFA).
Muitas organizações artísticas têm experimentado stress com a morte do seu director artístico fundador. Muitas pessoas contribuíram para o sucesso da AAADT, mas o trabalho de Michael Kaiser, o director executivo de 1990 a 1993, é frequentemente citado como um modelo de gestão de artes performativas sem fins lucrativos.
Tours de acompanhamento na Rússia, França e Cuba nos anos 90, bem como uma residência na África do Sul em 1997, a Alvin Ailey Dance Foundation anunciou em 2001 que iria ser desenvolvido um novo complexo de dança. No ano seguinte, o terreno foi desfeito no local de construção em Manhattan. A companhia e a escola mudaram-se para o edifício, denominado Centro de Dança Joan Weill, em 2004.
Após 21 temporadas, Jamison seleccionou pessoalmente Robert Battle para a suceder como director artístico de Ailey em 2011, e o The New York Times declarou que “injectou nova vida à companhia”.
Troy Powell tornou-se director artístico de Ailey II em 2012, sucedendo à directora artística emerita Sylvia Waters, que dirigiu a companhia júnior durante os seus primeiros 38 anos.
A Escola Ailey é um membro institucional acreditado da Associação Nacional de Escolas de Dança (NASD). A escola é reconhecida pelo Departamento de Educação dos Estados Unidos como uma instituição de ensino superior e é elegível para participar em programas do Título IV. É reconhecida pela Administração de Veteranos dos EUA como elegível para participar em Programas de Benefícios Educativos de Veteranos. A Escola Ailey está autorizada pela lei federal a inscrever estudantes estrangeiros não-imigrantes.
Denise Jefferson foi seleccionada por Ailey para dirigir a escola quando foi fundada em 1984, e serviu como sua directora até à sua morte em 2010.
Os actuais co-directores da Escola Ailey são Tracy Inman e Melanie Person.