Alvin Ailey y un grupo de jóvenes bailarines negros de danza moderna actuaron por primera vez en la 92nd Street Young Men’s Hebrew Association (92nd Street Y) de Nueva York, bajo el nombre de Alvin Ailey American Dance Theater (AAADT), en marzo de 1958. Ailey era el director, coreógrafo y bailarín principal de la compañía. La compañía comenzó como un conjunto de sólo siete bailarines, más su coreógrafo, y muchos coreógrafos invitados. Después de su primera actuación, que incluía la Blues Suite de Ailey, la compañía viajó en lo que se conocía como las «giras de vagones»; en 1960, la AAADT se convirtió en una compañía residente del Clark Center for the Performing Arts de la 51st Street YWCA. Durante este periodo, Ailey coreografió su famosa obra Revelations, una danza de carácter realizada con música tradicional. En 1962, Ailey transformó su compañía de danza exclusivamente negra en un grupo multirracial. Ese mismo año, la compañía fue elegida para realizar una gira por el Lejano Oriente, el Sudeste Asiático y Australia como parte del «Programa Internacional Especial del Presidente para Presentaciones Culturales». La AAADT fue la primera compañía «negra» que viajó para el programa de Kennedy. Judith Jamison, estrella de la compañía durante 15 años, se unió a ella en 1965.
Ailey creó una escuela en 1969, el mismo año en que la compañía se trasladó a la Academia de Música de Brooklyn. Tanto la compañía como la escuela se trasladaron al 229 de la calle 59 Este de Manhattan un año después, a un edificio de iglesia renovado. En abril de ese año, una crisis financiera hizo que Ailey emitiera un comunicado en el que se anunciaba la posible disolución de la compañía. Sin embargo, la crisis remitió y en 1971 la AAADT realizó su primera actuación en el New York City Center, donde actualmente es la compañía residente. Masazumi Chaya, que más tarde ocupó el cargo de directora artística asociada durante 28 años, se unió a la compañía por primera vez como bailarina en 1972.
La AAADT, el Alvin Ailey Repertory Ensemble (que más tarde pasó a llamarse Ailey II) y el Alvin Ailey American Dance Center (que más tarde pasó a llamarse The Ailey School) se trasladaron en 1980 a cuatro nuevos estudios en un edificio de Broadway. La compañía celebró su 25º aniversario tres años después. Alvin Ailey murió el 1 de diciembre de 1989; antes de su muerte eligió a Judith Jamison para que le sucediera como directora artística, y toda la organización Ailey se trasladó al 211 de la calle 61 Oeste, en el Upper West Side de Manhattan. La Escuela Ailey y el cercano Fordham College at Lincoln Center (FCLC), de la Universidad de Fordham, se han afiliado desde entonces para ofrecer un programa de licenciatura en Bellas Artes (BFA).
Muchas organizaciones artísticas han experimentado tensiones tras la muerte de su director artístico fundador. Muchas personas han contribuido al éxito de la AAADT, pero el trabajo de Michael Kaiser, director ejecutivo de 1990 a 1993, se cita a menudo como un modelo de gestión exitosa de las artes escénicas sin ánimo de lucro.
Después de las giras por Rusia, Francia y Cuba en la década de 1990, así como de una residencia en Sudáfrica en 1997, la Fundación de Danza Alvin Ailey anunció en 2001 que iba a desarrollar un nuevo complejo de danza. Al año siguiente se puso la primera piedra del edificio en Manhattan. La compañía y la escuela se trasladaron al edificio, bautizado como Joan Weill Center for Dance, en 2004.
Después de 21 temporadas, Jamison seleccionó personalmente a Robert Battle para sucederla como director artístico de Ailey en 2011, y The New York Times declaró que «ha inyectado a la compañía una nueva vida.»
Troy Powell se convirtió en director artístico de Ailey II en 2012, sucediendo a la directora artística emérita Sylvia Waters, que dirigió la compañía junior durante sus primeros 38 años.
La Escuela Ailey es un miembro institucional acreditado de la Asociación Nacional de Escuelas de Danza (NASD). La escuela está reconocida por el Departamento de Educación de los Estados Unidos como institución de educación superior y puede participar en los programas del Título IV. Está reconocida por la Administración de Veteranos de los Estados Unidos como elegible para participar en los Programas de Beneficios Educativos para Veteranos. La Escuela Ailey está autorizada por la ley federal a inscribir a estudiantes extranjeros no inmigrantes.
Denise Jefferson fue seleccionada por Ailey para dirigir la escuela cuando se fundó en 1984, y fue su directora hasta su muerte en 2010.
Las actuales codirectoras de la Escuela Ailey son Tracy Inman y Melanie Person.