Declarative Memory in Animals
Het beoordelen van het declaratieve geheugen bij dieren is zeker niet zo eenvoudig als bij mensen, omdat dieren helaas niet in staat zijn verbale aanwijzingen op te volgen en verbaal te reageren. Na de eerste melding van H.M. en zijn opmerkelijke patroon van gespaard en verminderd geheugenvermogen, begonnen onderzoekers een diermodel van amnesie te ontwikkelen in een poging om precies vast te stellen welke van de hersenstructuren die bij H.M. waren verwijderd, verantwoordelijk waren (of waren) voor zijn geheugenverlies. Een opmerkelijke bevinding in die tijd was dat ondanks het repliceren van de operatie en het verwijderen van grote hoeveelheden van de mediale temporale kwabben van de proefdieren, de geheugenprestaties intact bleven. Het probleem bleek toen niet zozeer te liggen in het creëren van een amnesisch dier (bijvoorbeeld een amnesische aap), maar in het hebben van een geheugentest die het declaratieve geheugen van een dier aansprak.
Bij veel van de vroege experimenten werd bijvoorbeeld een taak gebruikt die de ‘visuele discriminatietaak’ werd genoemd. Bij elke proef verschijnen twee objecten. Een van de voorwerpen wordt geassocieerd met een positief resultaat en het andere met een negatief resultaat. Bijvoorbeeld, als de aap het juiste voorwerp aanraakt, wordt een sapbeloning gegeven en als de aap het verkeerde voorwerp aanraakt, wordt geen beloning gegeven. Dit kan worden gedaan met een groot aantal paren van voorwerpen en is duidelijk een geheugentaak, omdat de aap zich van proef tot proef moet herinneren welke keuze werd gemaakt en of het de juiste was, en uiteindelijk moet leren welk lid van elk paar de juiste is. Maar hoewel men deze taak op een declaratieve manier zou kunnen oplossen (en er zijn aanwijzingen dat mensen dit op een declaratieve manier doen door voorwerpen verbaal als “goed” of “slecht” te bestempelen), kan zij ook op een niet-declaratieve manier worden opgelost. Eenvoudige klassieke conditionering is een niet-declaratief fenomeen en de geleidelijke opbouw van een voorkeur voor het ene voorwerp en tegen het andere is niet afhankelijk van structuren in de mediale temporale kwab. Hoewel het dus duidelijk een geheugentaak is die op een declaratieve manier kan worden opgelost, werd ze door de proefdieren niet op die manier opgelost, waardoor ze zich net zo gedroegen als apen die geen schade hadden opgelopen aan hun mediale temporale kwabben.
Een cruciale ontwikkeling werd gemaakt door Mortimer Mishkin aan het eind van de zeventiger jaren met de introductie van de delayed nonmatching to sample task (DNMS). De taak omzeilt op slimme wijze de problemen die eerdere pogingen plaagden en moedigt het dier (aanvankelijk apen) aan om declaratief geheugen te gebruiken bij het maken van hun antwoorden. Elke proef begint met de presentatie van een enkel voorbeeld dat nog nooit eerder is gezien. Na een paar seconden wordt het verwijderd of afgesloten. Na een variabele vertraging (die lang genoeg kan zijn om ervoor te zorgen dat het kortetermijngeheugen of het werkgeheugen niet wordt gebruikt) worden twee voorwerpen gepresenteerd (ongeveer zoals in een geforceerde-keuzetaak voor herkenningsgeheugen bij mensen). Een van deze items is het item dat eerder is gezien en het andere is een item dat nog nooit eerder is gezien; als het dier het item kiest dat nog niet eerder was gepresenteerd (de niet-match), wordt de beloning gegeven. In tegenstelling tot andere taken die zijn gebruikt, resulteerde schade aan de mediale temporale kwab bij deze taak in een vertraging-afhankelijke verslechtering van de prestatie. Met zeer korte studie-test intervallen van enkele seconden, had schade aan de mediale temporale kwabben geen effect op de prestatie, parallel aan H.M.’s vermogen om kleine hoeveelheden informatie te onthouden als bijna onmiddellijk getest werd (b.v. het onthouden van een korte reeks cijfers). Met langere studie-test intervallen, daalden de prestaties snel en ernstig. De combinatie van een laesie die vergelijkbaar is met die van H.M. en een taak waarbij het ontwerp de apen ertoe aanzette declaratief in plaats van niet-declaratief geheugen te gebruiken, gaf onderzoekers dus een diermodel van amnesie. Dit model stelde onderzoekers in staat om de neuro-anatomische basis van amnesie en declaratief geheugen in veel meer detail te bestuderen dan ze konden met een klein aantal menselijke amnesiepatiënten die geen nauwkeurig gecontroleerde laesies hadden.
Er zijn talloze andere taken ontwikkeld om het declaratieve geheugen bij dieren te beoordelen, de effecten van beschadiging van verschillende structuren op het declaratieve geheugen, en het functioneren van het intacte systeem tijdens deze taken (door middel van maatregelen zoals het registreren van de spike van individuele neuronen tijdens de taak in een poging om te bepalen wat elk neuron precies doet in dienst van het declaratieve geheugen). Net als bij mensen kunnen veel van deze taken subtiel worden gemanipuleerd om het gedrag van de dieren te veranderen in gedrag dat wordt gestuurd door declaratief of niet-declaratief geheugen. Bijvoorbeeld, in de acht-arm radiaal doolhof, worden ratten in het midden van een array geplaatst waar acht paden (armen) samenkomen. Elke arm kan open of gesloten zijn en kan al dan niet een voedselbeloning bevatten. Voedselbeloningen kunnen alleen beschikbaar zijn als bepaalde gedragsreeksen worden uitgevoerd of altijd beschikbaar zijn en, door de verschillende eigenschappen van de taak te manipuleren, kan de taak zo worden geconstrueerd dat hij al dan niet afhankelijk is van structuren in de mediale temporale kwab. In een andere taak, het Morris water doolhof, worden ratten in een grote tank met melkachtig water geplaatst en moeten zij zwemmen om de plaats van een platform te vinden waarop zij kunnen staan. Het platform kan zichtbaar of verborgen zijn, evenals visuele aanwijzingen buiten de tank, en de ratten kunnen telkens op dezelfde startpositie worden geplaatst of op een willekeurige startpositie. In deze taak, bijvoorbeeld, als de ratten telkens op dezelfde startplaats worden geplaatst, kunnen zij leren snel het ontsnappingsplatform te vinden, zelfs als zij uitgebreide schade aan hun mediale temporale kwabben hebben. Plaats ze echter elke keer op een andere startpositie, en de ratten met schade aan de mediale temporale kwab hebben uitzonderlijk veel moeite om het platform te vinden. Door telkens op dezelfde plaats te starten, kunnen ratten een eenvoudige strategie of gewoonte aanleren om in een bepaalde richting te zwemmen nadat ze in het water zijn geplaatst (een eenvoudige stimulus-respons associatie, vergelijkbaar met die in de visuele discriminatietaak). Daarentegen, door telkens vanuit een andere positie te starten, moeten ratten de exacte locatie in de ruimte en/of de relatie tussen verschillende visuele signalen in de kamer leren en deze kennis flexibel van proef tot proef gebruiken om het platform te vinden. Nogmaals, net zoals kleine manipulaties in de experimentele opzet kunnen beïnvloeden of mensen gebruik maken van declaratief of niet-declaratief geheugen (bv, “Welk woord werd eerder getoond dat W_N_ _W zou aanvullen tot een woord?” vs. “Wat is het eerste woord dat in je opkomt dat W_N_ _W zou aanvullen tot een woord?”), kunnen kleine manipulaties in de experimentele opzet de aard van de taak bij dieren ook veranderen.
isodisch geheugen is een speciaal geval in de studie van declaratief geheugen bij dieren. Volgens sommigen zouden dieren geen episodisch geheugen mogen hebben, omdat het een niveau van bewustzijn vereist dat dieren volgens sommigen niet hebben. Als het gepaard gaat met bewuste herinnering en het zichzelf mentaal terugplaatsen in dat moment in de tijd, kan het voor dieren onmogelijk zijn om deze vorm van geheugen te hebben. Zelfs als het mogelijk is dat zij deze vorm van geheugen hebben, kan het onmogelijk zijn ooit vast te stellen of zij het hebben of niet. Als echter het episodisch geheugen wordt gedefinieerd als het vermogen om zich te gedragen volgens het ophalen van informatie over wat er in een gebeurtenis is gebeurd, wanneer het is gebeurd, en waar het is gebeurd, dan hebben de beschikbare gegevens aangetoond dat een breed scala van dieren, van vogels (scrub jays) tot ratten tot apen, episodisch, of tenminste episodisch-achtig, geheugen kunnen aantonen.
Onze kennis van de neurale basis van het declaratieve geheugen zou veel minder ver gevorderd zijn als er geen onderzoek was gedaan naar diermodellen van declaratief geheugen en amnesie. Terwijl laesiestudies bij mensen zeer waardevolle gegevens opleveren, zijn er gewoon niet genoeg amnesiepatiënten met schade die beperkt is tot specifieke structuren om cruciale vragen van gisteren, vandaag en morgen te beantwoorden. Patiënt H.M. had bijvoorbeeld een volledig verlies van de amygdala, en de anatomie van deze amygdala is van dien aard dat men gemakkelijk zou kunnen veronderstellen dat deze een cruciale rol speelt in het declaratieve geheugen. Maar hoewel de amygdala het declaratieve geheugen moduleert, doet hij dat op basis van de emotionele inhoud van de informatie en speelt hij een sleutelrol in het verwerken van emotionele informatie en niet in het declaratieve geheugen op zich. Ook menselijke neuroimaging studies kunnen inzicht geven in de werking van het geheugen, maar de resolutie en gedetailleerdheid ervan zijn vrij grof in vergelijking met wat men kan doen met opnames van individuele neuronen, neuronale ensembles, of zelfs van individuele ionenkanalen binnen een neuron. Zonder de mogelijkheid om te werken met preparaten zoals schijfjes van een hippocampus die in leven worden gehouden in een petrischaaltje, zouden onze kansen om fenomenen als lange-termijn potentiëring (LTP) te ontdekken zeer gering zijn. De cellulaire en moleculaire mechanismen van LTP die resulteren in veranderingen in de sterkte van de synapsen tussen neuronen in structuren zoals de hippocampus, zouden wel eens dezelfde kunnen zijn als die welke ten grondslag liggen aan de vorming van declaratieve herinneringen.