Virgils bahnbrechendes Epos, die Aeneis, erzählt die Geschichte von Aeneas‘ Reise auf der Suche nach dem Land, in dem er dazu bestimmt ist, die Stadt zu errichten, die eines Tages das große römische Reich werden wird. Weitgehend beeinflusst von Homers Odyssee und Ilias, beginnt die Aeneis auf halber Strecke von Aeneas‘ Reise, als er sich der Stadt Karthago nähert, die von Dido regiert wird, die die Stadt auf der Flucht vor ihrem mörderischen Bruder errichtet hat. Bei einem Abendessen erzählt er Dido und ihrem Hofstaat von seinen bisherigen Reisen.
Aeneas erzählt die Geschichte vom Fall Trojas und wie er gezwungen war, die Stadt seiner Geburt mit seinem Vater Anchises, seinem Sohn Ascanius und seiner Frau Creusa zu verlassen. Während der Flucht verlor er Creusa, deren Schatten ihm erschien und ihm sagte, er solle seinem Schicksal folgen, das darin besteht, eine große Stadt zu errichten und sich eine königliche Braut zu nehmen. Aeneas und die anderen trojanischen Flüchtlinge stachen in See, wo sie viele Abenteuer erlebten, bevor sie in Karthago ankamen: Im Glauben, dass ihr bestimmtes Land auf Kreta sei, gründeten sie dort eine Stadt, nur um von einer Seuche heimgesucht zu werden, die sie zum Verlassen zwang; sie kämpften gegen die Harpyien und wurden von ihrem Anführer, Celeano, verflucht; sie flohen von der Insel der Zyklopen, um zu vermeiden, von den einäugigen Bestien abgeschlachtet zu werden; Anchises starb auf der Insel Drepanum.
Als Aeneas seine Erzählung beendet hat, merkt Dido, dass sie in Liebe zu ihm entbrannt ist, und sie verfolgt ihn unerbittlich. Juno manipuliert die Situation so, dass das Paar die Nacht in einer Höhle verbringt, wo sie ein Liebespaar werden. Schließlich erkennt Aeneas jedoch, dass er sein Schicksal vernachlässigt hat, indem er in Karthago herumtrödelte, und so macht er seine Männer bereit, abzureisen. Dido hat sich selbst davon überzeugt, dass die beiden tatsächlich Mann und Frau sind, und sie ist so verzweifelt darüber, dass ihr Geliebter sie verlassen hat, dass sie einen Scheiterhaufen errichtet und sich darauf mit Aeneas‘ Schwert erschlägt. Als Aeneas und seine Männer von Karthago wegsegeln, sehen sie die Stadt in Flammen und die Bewohner in Panik, aber sie wissen nicht, dass die Königin gestorben ist. Die Flotte segelt nach Drepanum, wo sie an den Feierlichkeiten zum einjährigen Todestag von Anchises teilnehmen, und Aeneas erhält eine Prophezeiung, die ihm sagt, dass er in die Unterwelt reisen soll, um seinen Vater zu treffen.
Mit der Sibylle von Cumae, Deiphobe, als seine Führerin, reist Aeneas auf der Suche nach Anchises durch die Unterwelt. Auf der Reise sieht Aeneas viele schreckliche Dinge, darunter ruhelose Seelen, die nicht richtig begraben wurden, die Geister toter Babys und die schreckliche Festung Tartarus, in der die schrecklichsten Sünder in ewiger Folter leben. Als er schließlich seinen Vater im schönen Elysium ausfindig macht, wo nur die heldenhaftesten Seelen zur Ruhe kommen, zeigt ihm Anchises die Schatten, die nach ihrer Reinkarnation die Helden des Römischen Reiches werden. Aeneas kehrt in das Land der Lebenden zurück, in der Gewissheit, sein Schicksal erfüllen zu müssen, und setzt die Segel nach Laurentum, wo er seine große Stadt errichten wird.
Als Aeneas und seine Männer in Laurentum ankommen, werden sie herzlich von König Latinus begrüßt, der eine Prophezeiung gehört hat, dass seine Tochter Lavinia mit einem Fremden verheiratet werden soll. Juno jedoch, erzürnt über den Vertrag, schickt eine der Furien, um Unruhe zu stiften. Die Furie Allecto beginnt einen Krieg zwischen den Trojanern und den Latinern, indem sie Zorn in das Herz von Turnus, Lavinias anderem Freier, schlägt. Sie inspiriert auch Latinus‘ Frau, Königin Amata, alles zu tun, um die Trojaner am Bau ihrer Stadt in Laurentum zu hindern. Turnus ruft die Latiner zu den Waffen gegen die Fremden, und es kommt zu einer schrecklichen, langwierigen Schlacht. Aeneas sucht Hilfe bei König Evander, dem Herrscher eines armen Nachbarreiches, und bei den Etruskern, die sich für das Unrecht rächen wollen, das ihnen Mezentius, einer von Turnus‘ Anhängern, angetan hat. König Evander vertraut seinem Sohn Pallas an, an der Seite des großen Kriegers zu kämpfen, doch Pallas wird von Turnus brutal erschlagen – eine Tat, die Turnus später bereuen wird.
Schließlich erkennen auch die Lateiner die Unausweichlichkeit des trojanischen Sieges und fordern einen Zweikampf zwischen Turnus und Aeneas. Doch gerade als der Zweikampf beginnen soll, entflammt Turnus‘ Schwester Juturna die lateinischen Truppen. Ein junger Trojaner wird getötet, und die Schlacht beginnt von Neuem. Schließlich erkennt auch Turnus, dass der einzige Weg, das Gemetzel zu beenden, ein Zweikampf ist, und so treffen sich die beiden auf einem Feld. Aeneas hat während des gesamten Kampfes eindeutig die Oberhand, obwohl Turnus von seiner Schwester Juturna unterstützt wird, bis Jupiter eingreift und erklärt, dass sich die Götter nicht mehr in die Angelegenheiten der Sterblichen einmischen dürfen. Schließlich schlägt Aeneas Turnus zu Boden, und der gefallene Mann fleht um sein Leben, oder zumindest darum, dass sein Leichnam seinem Vater zur Bestattung zurückgeschickt wird. Obwohl Aeneas für einen Moment von dem Flehen seines Gegners gerührt ist, sieht er, dass Turnus den Gürtel der Pallas gefühllos über seine Schultern geschlungen hat, und Aeneas beschließt, nicht gnädig zu sein. Das Epos endet damit, dass Aeneas sein Schwert durch Turnus‘ Herz stößt und dann mit Turnus‘ stöhnendem Schatten in die Unterwelt flieht.