Alvin Ailey und eine Gruppe junger schwarzer moderner Tänzer traten erstmals im März 1958 unter dem Namen Alvin Ailey American Dance Theater (AAADT) in der New Yorker 92nd Street Young Men’s Hebrew Association (92nd Street Y) auf. Ailey war der Direktor, Choreograph und Haupttänzer der Kompanie. Die Kompanie begann als ein Ensemble von nur sieben Tänzern, plus ihrem Choreographen und vielen Gastchoreographen. Nach ihrer ersten Aufführung, zu der auch Aileys Blues Suite gehörte, reiste die Kompanie auf so genannten „Kombi-Touren“; 1960 wurde die AAADT eine Resident Company des 51st Street YWCA’s Clark Center for the Performing Arts. In dieser Zeit choreographierte Ailey sein berühmtes Werk Revelations, einen Charaktertanz zu traditioneller Musik. 1962 wandelte Ailey seine rein schwarze Tanzkompanie in eine multirassische Gruppe um. Im selben Jahr wurde die Kompanie ausgewählt, im Rahmen von Präsident John F. Kennedys „President’s Special International Program for Cultural Presentations“ durch den Fernen Osten, Südostasien und Australien zu touren. AAADT war das erste „schwarze“ Ensemble, das für Kennedys Programm reiste. Judith Jamison, seit 15 Jahren ein Star der Kompanie, stieß 1965 zur Kompanie.
Ailey gründete 1969 eine Schule, im selben Jahr, in dem die Kompanie in die Brooklyn Academy of Music umzog. Sowohl die Company als auch die Schule zogen ein Jahr später nach 229 East 59th Street in Manhattan um, in ein renoviertes Kirchengebäude. Im April desselben Jahres veranlasste eine Finanzkrise Ailey dazu, eine Erklärung abzugeben, dass die Auflösung der Company bevorstehen könnte. Die Krise legte sich jedoch, und 1971 trat AAADT zum ersten Mal im New York City Center auf, wo es bis heute die Resident Company ist. Masazumi Chaya, die später 28 Jahre lang als stellvertretende künstlerische Leiterin fungierte, stieß 1972 als Tänzerin zur Kompanie.
AAADT, das Alvin Ailey Repertory Ensemble (später umbenannt in Ailey II) und das Alvin Ailey American Dance Center (später umbenannt in The Ailey School) zogen 1980 in vier neue Studios in einem Gebäude am Broadway um. Drei Jahre später feierte die Kompanie ihr 25-jähriges Bestehen. Alvin Ailey starb am 1. Dezember 1989; vor seinem Tod wählte er Judith Jamison zu seiner Nachfolgerin als künstlerische Leiterin, und die gesamte Ailey-Organisation zog in die 211 West 61st Street in der Upper West Side von Manhattan. Die Ailey School und das nahegelegene Fordham College at Lincoln Center (FCLC) der Fordham University haben sich seither zusammengeschlossen, um einen Bachelor of Fine Arts (BFA) Studiengang anzubieten.
Viele Kunstorganisationen haben nach dem Tod ihres künstlerischen Gründungsdirektors Belastungen erfahren. Viele Menschen haben zum Erfolg von AAADT beigetragen, aber die Arbeit von Michael Kaiser, dem geschäftsführenden Direktor von 1990 bis 1993, wird oft als Modell für erfolgreiches Non-Profit-Management im Bereich der darstellenden Künste zitiert.
Nach Tourneen in Russland, Frankreich und Kuba in den 1990er Jahren sowie einem Aufenthalt in Südafrika im Jahr 1997 gab die Alvin Ailey Dance Foundation 2001 bekannt, dass ein neuer Tanzkomplex entwickelt werden sollte. Der erste Spatenstich auf der Baustelle in Manhattan erfolgte im Jahr darauf. Die Kompanie und die Schule zogen 2004 in das Gebäude ein, das den Namen Joan Weill Center for Dance erhielt.
Nach 21 Spielzeiten wählte Jamison 2011 Robert Battle persönlich zu ihrem Nachfolger als künstlerischer Leiter von Ailey aus, und die New York Times erklärte, er „hat der Kompanie neues Leben eingehaucht.“
Troy Powell wurde 2012 künstlerischer Leiter von Ailey II und löste damit die emeritierte künstlerische Leiterin Sylvia Waters ab, die die Junior Company in den ersten 38 Jahren leitete.
Die Ailey School ist ein akkreditiertes institutionelles Mitglied der National Association of Schools of Dance (NASD). Die Schule ist vom U.S. Department of Education als Institution of Higher Education anerkannt und kann an Title IV Programmen teilnehmen. Sie ist von der US Veterans Administration als berechtigt anerkannt, an den Veteran’s Educational Benefit Programs teilzunehmen.
Denise Jefferson wurde von Ailey ausgewählt, um die Schule zu leiten, als sie 1984 gegründet wurde, und diente bis zu ihrem Tod im Jahr 2010 als Direktorin.
Die aktuellen Co-Direktoren der Ailey School sind Tracy Inman und Melanie Person.