Alvin Ailey en een groep jonge zwarte moderne dansers traden voor het eerst op in New York’s 92nd Street Young Men’s Hebrew Association (92nd Street Y), onder de naam Alvin Ailey American Dance Theater (AAADT), in maart 1958. Ailey was de directeur, choreograaf en hoofddanser van het gezelschap. Het gezelschap begon als een ensemble van slechts zeven dansers, plus hun choreograaf, en vele gastchoreografen. Na hun eerste optreden, met o.a. Ailey’s Blues Suite, reisde het gezelschap op zogenaamde “station wagon tours”; in 1960 werd het AAADT een vast gezelschap van het 51st Street YWCA’s Clark Center for the Performing Arts. In deze periode choreografeerde Ailey zijn beroemde werk Revelations, een karakterdans op traditionele muziek. In 1962 veranderde Ailey zijn volledig zwarte dansgezelschap in een multi-raciale groep. In datzelfde jaar werd het gezelschap uitgekozen voor een tournee door het Verre Oosten, Zuidoost-Azië en Australië als onderdeel van President John F. Kennedy’s “President’s Special International Program for Cultural Presentations”. AAADT was het eerste “zwarte” gezelschap dat meereisde voor Kennedy’s programma. Judith Jamison, 15 jaar lang een ster van het gezelschap, kwam in 1965 bij het gezelschap.
Ailey richtte een school op in 1969, hetzelfde jaar dat het gezelschap verhuisde naar de Brooklyn Academy of Music. Zowel het gezelschap als de school verhuisden een jaar later naar 229 East 59th Street in Manhattan, naar een gerenoveerd kerkgebouw. In april van dat jaar kwam Ailey door een financiële crisis met de mededeling dat het gezelschap mogelijk zou worden opgeheven. De crisis nam echter af en in 1971 gaf AAADT zijn eerste voorstelling in het New York City Center, waar het momenteel nog steeds resideert. Masazumi Chaya, die later 28 jaar als geassocieerd artistiek directeur zou fungeren, trad in 1972 voor het eerst als danseres toe tot het gezelschap.
AAADT, het Alvin Ailey Repertory Ensemble (later omgedoopt tot Ailey II), en het Alvin Ailey American Dance Center (later omgedoopt tot The Ailey School) verhuisden in 1980 naar vier nieuwe studio’s in een gebouw op Broadway. Drie jaar later vierde het gezelschap zijn 25-jarig bestaan. Alvin Ailey overleed op 1 december 1989; voor zijn dood koos hij Judith Jamison om hem op te volgen als artistiek directeur, en de gehele Ailey organisatie verhuisde naar 211 West 61st Street aan de Upper West Side van Manhattan. De Ailey School en het nabijgelegen Fordham College at Lincoln Center (FCLC), Fordham University, hebben zich sindsdien aangesloten om een Bachelor of Fine Arts (BFA) opleiding aan te bieden.
Vele kunstorganisaties hebben te maken gehad met spanningen na het overlijden van hun oprichtend artistiek directeur. Veel mensen hebben bijgedragen aan het succes van AAADT, maar het werk van Michael Kaiser, de uitvoerend directeur van 1990 tot 1993, wordt vaak genoemd als een model voor succesvol non-profit management van podiumkunsten.
Na tournees in Rusland, Frankrijk en Cuba in de jaren negentig, evenals een residentie in Zuid-Afrika in 1997, kondigde de Alvin Ailey Dance Foundation in 2001 aan dat er een nieuw danscomplex zou worden ontwikkeld. Het jaar daarop werd de eerste paal geslagen voor de bouw van het complex in Manhattan. Het gezelschap en de school namen in 2004 hun intrek in het gebouw, dat de naam Joan Weill Center for Dance kreeg.
Na 21 seizoenen koos Jamison persoonlijk Robert Battle om haar in 2011 op te volgen als artistiek directeur van Ailey, en The New York Times verklaarde dat hij “het gezelschap met nieuw leven heeft geïnjecteerd.”
Troy Powell werd artistiek directeur van Ailey II in 2012, als opvolger van artistiek directeur emerita Sylvia Waters, die het junior gezelschap de eerste 38 jaar leidde.
De Ailey School is een geaccrediteerd institutioneel lid van de National Association of Schools of Dance (NASD). De school is erkend door het U.S. Department of Education als een instelling voor hoger onderwijs en komt in aanmerking voor deelname aan Title IV programma’s. Zij is erkend door de US Veterans Administration als zijnde in aanmerking komend voor deelname aan Veteran’s Educational Benefit Programs.
Denise Jefferson werd door Ailey geselecteerd om de school te leiden toen deze in 1984 werd opgericht, en zij was directeur tot haar dood in 2010.
De huidige co-directeuren van de Ailey School zijn Tracy Inman en Melanie Person.